Selección y reproducción

por Giacomo Acerbi

Se necesita una flor

Cosas cotidianas
Cuentan secretos
Para los que saben mirarlas
Y escucha
Para hacer una mesa necesitas madera
Se necesita un árbol para hacer madera
Se necesita la semilla para hacer el árbol
Para hacer la semilla se necesita la fruta
Para hacer la fruta necesitas la flor

Sergio Endrigo

La poética canción infantil de Gianni Rodari, musicada en los años setenta por Sergio Endrigo, propuso -ahora a varias generaciones- con desarmante sencillez la complejidad e interconexión del conjunto de los ciclos vitales.
En nuestro viaje para conocer mejor los fenómenos que regulan y contribuyen a la fertilidad de la colmena, nos hemos topado con muchos aspectos inesperados que están interrelacionados y son sinérgicos. Informamos de los nuevos conocimientos sobre el ciclo vital de nuestro «espermatozoide con alas», sobre los diversos aspectos que afectan a su viabilidad, salud, calidad reproductiva…, para centrarnos después en sus capacidades de vuelo, orientación, colaboración, competición, apareamiento… Obtuvimos una visión completamente invertida de las algas: de un mero organismo funcional sólo para la reproducción, a un eslabón fundamental en la biología de la colmena.

Mientras que la expulsión irreversible del endofalo tras el apareamiento hace que el alga caiga al suelo moribunda, una parte viva de ella sigue desempeñando su papel e influyendo en el destino del superorganismo de la colmena. Pero esta, inusual para nosotros los humanos, influencia post-mortem tiene muchas implicaciones y no pocas posibles derivadas, sobre aspectos que hasta hace poco estaban marcados por la más absoluta ignorancia. Hasta hace poco, quedaban sin respuesta cuestiones básicas como: ¿quién prevalece en la capacidad reproductiva? ¿El dron que «donó» más esperma? ¿Cómo se disponen los espermatozoides en la espermateca, estratificados? ¿Así que hay sucesiones de fecundaciones patrilineales? Nuestro viaje prosigue así hacia fascinantes descubrimientos e hipótesis científicas recientes: cómo y qué espermatozoides viven más allá de la muerte del alga; qué funciones se correlacionan con la maximización de la poliandria (1) se activan en la abeja reina fecundada; lo que permite el almacenamiento del esperma en la espermateca; el posible poder de decisión de la abeja reina para fecundar sus óvulos.
¿Te acuerdas? En la fecundación, de 6 a 12 millones de espermatozoides se transfieren de las vesículas seminales de los zánganos al orificio genital de la reina (Rhodes, 2011).

La expulsión del endofalo y su ruptura en el canal vaginal de la reina lo convierte en un tapón temporal, impidiendo la salida de los espermatozoides (Rhode, 2011). Los espermatozoides llegan entonces a los oviductos de la reina, pero sólo alrededor del 10% del volumen de semen eyaculado por los zánganos (Brutscher, 2019). El paso posterior de los espermatozoides de los oviductos a la espermateca dura unas 40 horas, y se inicia con el regreso a la colmena del vuelo nupcial de la reina.
Al final, sólo del 3% al 5% (de 2 a 7 millones) del total de espermatozoides recogidos durante la fecundación se almacena en la espermateca (Koeniger, 2007), con una media de 4 a 5 millones (Tarpy, 2012). Esta cantidad de espermatozoides es suficiente para fecundar millones de óvulos (potencial estimado en 1,7 millones de crías) durante todo el ciclo vital de la abeja reina (Collins 2016), lo que determina el límite del tamaño de la colonia, la longevidad y la aptitud. El futuro de la colmena depende, pues, de la calidad y la cantidad de esperma almacenado en la espermateca.

Otra peculiaridad excepcional de las abejas: nutrir y garantizar una larga vida a los espermatozoides

Estudios recientes han arrojado luz sobre otra pieza excepcional de la fertilidad de las colmenas: la capacidad rara y distintiva de mantener esperma viable durante años, en la espermateca. Peculiaridades evolutivas y adaptativas extraordinarias que se capaz de expresar ciertas especies de himenópteros (abejas, abejorros, hormigas cortadoras de hojas…): ser capaces de mantener espermatozoides viables durante largos periodos de tiempo, gracias a estructuras morfológicas altamente especializadas para el almacenamiento de esperma, conocidas como espermatecas (Eberthard, 1985).

Las reinas «mantienen» la viabilidad de los espermatozoides almacenados a lo largo del tiempo, con secreciones glandulares que contienen proteínas, metabolitos, enzimas antioxidantes de defensa, etc…

Las reinas «sostienen» el esperma con secreciones glandulares producidas por las glándulas de la espermateca, por lo que desempeñan un papel crucial en el mantenimiento de la viabilidad de los espermatozoides (Ruttner, 1971). Estos las secreciones contienen proteínas, metabolitos, enzimas antioxidantes de defensa y tienen un pH elevado debido al fluido espermático, funcional en la disminución de la tasa metabólica de los espermatozoides en almacenamiento (Klenk, 2004).

Estudios recientes sobre la caracterización de los componentes constituyentes de la espermateca y las redes metabólicas que los regulan han empezado a arrojar luz sobre un aspecto que aún se desconoce en gran medida, pero que tiene importantes implicaciones para la biología, la cría y la selección de Apis mellifera: la influencia y la capacidad de las abejas reinas para manipular el esperma almacenado. Tanto el líquido seminal de las algas como el líquido de las espermatecas de las reinas tienen la función de nutrir y mantener viables los espermatozoides, reduciendo su estrés oxidativo, protegiéndolos de los ataques microbianos. Increíblemente, la composición de estos dos líquidos y «hábitats» diferentes difiere enormemente, con sólo un 20% de coincidencia entre los dos conjuntos de proteínas.

Modificaciones corporales desde la «adolescencia» hasta la edad fértil

La estructura proteínica de la espermateca de la abeja reina virgen es diferente de la de la abeja reina fértil. Esto sugiere que, para reducir los costes energéticos que implica el almacenamiento de esperma, la estrategia evolutiva de las abejas ha determinado periodos de adaptación en los que la hembra imita parcialmente el entorno del líquido seminal de la almeja, y luego lo modifica en varias etapas (Baer, 2009). Así pues, los requisitos fisiológicos esenciales para la supervivencia y viabilidad de los espermatozoides en las abejas se «externalizan» al componente femenino que nutre, conserva, protege y manipula los espermatozoides masculinos. Se trata de una especialización natural única de la que sólo son capaces unos pocos himenópteros sociales. ¿Cuál es el hilo conductor que determina esta increíble capacidad?

Poliandria: el corazón y la piedra angular de la estrategia evolutiva y de supervivencia del género Apis. En efecto, es muy probable que en una sociedad genéticamente compleja como la de las abejas, en la que la filiación de la descendencia viene determinada por el diferente origen genético de los espermatozoides utilizados para fecundar los óvulos, las reinas influyen en la paternidad manipulando el esperma almacenado en la espermateca (Simmons, 2001).

Se vislumbran, a partir de estas aproximaciones al conocimiento aún esbozadas, dos de los aspectos más interesantes y desconocidos de la biología de las abejas, a saber, los mecanismos de selección sexual que pueden determinar y definir la patrilinealidad de la colonia: por una parte, la competencia espermática y, por otra, la elección críptica de la reina.

Espermatozoides: la competencia es la competencia

Tras los vuelos nupciales, sólo 4,7 millones de los aproximadamente 200 millones de espermatozoides almacenados en los oviductos de la reina (Winston, 1991) se transfieren a la espermateca (Baer,2004), donde se mezclan completamente (Laidlaw y Page, 1984).
De ellos, sólo entre 1 y 1,7 millones se utilizarán para fecundar óvulos en el futuro. Se plantea la hipótesis de que, una vez finalizada la mezcla de espermatozoides, la competencia espermática puede producirse en dos etapas diferentes: tanto en el proceso de almacenamiento de los espermatozoides como, sobre todo, durante su utilización, es decir, cuando los óvulos son fecundados (Baer, 2004).
De hecho, el esperma está totalmente mezclado en cuanto finaliza el proceso de transferencia a la espermateca (Tauz, 1998).
Por tanto, es probable que la competencia real se produzca en la fase de fecundación, en la que espermatozoides de distintos machos se encuentran con el mismo óvulo (Baer, 2004). De hecho, la abeja reina utiliza más de un espermatozoide -de 4 a 12- por fecundación (Yu y Omholt, 1999) y, por lo tanto, es concebible que el espermatozoide más viable sea el que tenga más probabilidades de conseguir fecundar el óvulo.

Además, el tamaño del esperma de las abejas es considerablemente mayor que el de otros insectos sociales no poliandros, como los abejorros. Esto puede hacer que el almacenamiento de esperma sea más complejo, pero puede ser ventajoso si los espermatozoides tienen que competir con espermatozoides no emparentados de diferentes orígenes genéticos; no hay duda de que los espermatozoides más largos se mueven más rápido.

La misteriosa y «críptica» «elección» de la abeja reina

El otro fenómeno que puede afectar al destino de los espermatozoides se produce en su almacenamiento y en la fase de utilización, cuando el óvulo es fecundado (Simmons, 2011). El almacenamiento de esperma en las abejas es una combinación: por un lado, los espermatozoides nadan activamente a lo largo del conducto espermático, por otro, las contracciones abdominales de la reina empujan los espermatozoides fuera de los oviductos; todo ello funcional para evitar, por ejemplo, que los espermatozoides muertos o dañados entren en la espermateca (Ruttner y Koeniger, 1971). La hipótesis es que la abeja reina puede desempeñar su propia elección, denominada críptica (Baer, 2004), una función que podría desempeñar un papel considerable en la patrilinealidad de una colonia.
Del mismo modo que la reina ajusta la duración y la frecuencia de los vuelos nupciales en función de la cantidad de esperma acumulado en los oviductos, se supone que es capaz de estimar la cantidad de esperma transferido a la espermateca y su posterior llenado (Woyke, 1984).

¿En qué medida y de qué manera puede la abeja reina condicionar los espermatozoides en función, por ejemplo, de su diferente origen genético? ¿Puede una reina favorecer a un macho concreto? ¿Existen mecanismos neuronales que permitan una ventaja selectiva tan inmediata? Una posibilidad plausible es que, una vez descartados los espermatozoides no deseados, las reinas intenten igualar e igualar la contribución de los zánganos, independientemente de la cantidad de esperma «donado».
Un paso más en la estrategia genética de «reorganización de genotipos» que da lugar a un aumento general de la diversidad genética en la progenie (Ratnieks, 1996), para beneficiar el rendimiento de la colonia. En efecto, varios estudios han comprobado que, en la distribución del patrilinaje de las colonias, ninguna es capaz de monopolizar la distribución en la progenie, y ello incluso ante diferencias cuantitativas considerables en el esperma eyaculado (Schluns, 2005). Las abejas reinas desempeñarían un papel activo intentando equilibrar e igualar la contribución de cada zángano en la fecundación, precisamente almacenando y gestionando el esperma.

En la mayoría de las especies animales, las hembras expresan poder de elección sobre los machos (Cordero, 1995), en las abejas, la estrategia es la contraria. En la refriega de la fecundación, las abejas reinas no disponen de tiempo suficiente para recabar información sobre sus compañeras (cualidades específicas, resistencia a las enfermedades, etc…). Para ello, primero toman una cantidad excesiva de esperma, lo más variada posible, de los distintos genotipos masculinos, y luego reequilibran su contribución en la espermateca mediante el «barajado de genotipos».

Las impresionantes especificidades, si no unicidad, del complejo sistema genético/reproductivo de la colmena no sólo despiertan admiración y asombro, sino que también nos indican claramente que no debemos caer en simplificaciones insensatas y mistificadoras.
Sólo cuando seamos capaces de tener debidamente en cuenta la complejidad de los fenómenos genéticos que caracterizan a la colmena, podremos esperar desempeñar un papel positivo para las abejas, la apicultura y el futuro.